НОВОСТИ БИБЛИОТЕКА    КЛАССИФИКАЦИЯ    ССЫЛКИ    О САЙТЕ







14.07.2015

Паразитическая бабочка находит муравьев по запаху репеллента, которым растения пытаются их отпугнуть

Гусеницы бабочки-голубянки арион на ранних стадиях своего развития питаются цветами тимьяна или душицы, а на поздних паразитируют в гнездах муравьев рода Myrmica, питаясь муравьиными личинками. Как выяснилось, бабочки находят растение, в корнях которого поселились муравьи, по запаху карвакрола - репеллента, которым дущица и тимьян отпугивают муравьев. Из всех муравьев именно Myrmica наиболее устойчивы к карвакролу, что позволяет им избегать конкуренции с другими муравьями, хотя и повышает шанс стать жертвами бабочки-паразита. Выявленные обонятельные предпочтения выгодны как самой бабочке, которая одновременно находит кормовое растение для молоди и жертв для подросших гусениц, так и растению, которому паразитическая бабочка помогает избавиться от муравьев, подгрызающих его корни.

Рис. 1. Жизненный цикл бабочки Maculinea arion. Самки выбирают для откладки яиц соцветия растений (душицы или тимьяна), в корнях которых живут муравьи рода Myrmica (1, 2). Гусеница недолго питается цветами, а затем спускается на землю, где муравьи находят ее и относят в свое гнездо. Муравьев вводит в заблуждение запах гусеницы, похожий на запах их собственных личинок (3). В муравьином гнезде гусеница живет 11 месяцев и набирает 98% своей итоговой массы, пожирая личинок муравьев (4, 5). Затем она окукливается, а вышедшая из куколки бабочка выбирается из муравейника, расправляет крылышки и улетает
Рис. 1. Жизненный цикл бабочки Maculinea arion. Самки выбирают для откладки яиц соцветия растений (душицы или тимьяна), в корнях которых живут муравьи рода Myrmica (1, 2). Гусеница недолго питается цветами, а затем спускается на землю, где муравьи находят ее и относят в свое гнездо. Муравьев вводит в заблуждение запах гусеницы, похожий на запах их собственных личинок (3). В муравьином гнезде гусеница живет 11 месяцев и набирает 98% своей итоговой массы, пожирая личинок муравьев (4, 5). Затем она окукливается, а вышедшая из куколки бабочка выбирается из муравейника, расправляет крылышки и улетает

Многие бабочки-голубянки (семейство Lycaenidae) являются мирмекофилами. Это значит, что их развитие так или иначе связано с муравьями. Взаимоотношения могут быть мутуалистическими (взаимовыгодными): гусеницы получают от муравьев надежную охрану в обмен на сладкие выделения. Предполагается, что этот тип взаимоотношений между муравьями и голубянками в ходе эволюции сложился первым. Уже на этом этапе гусеницы в какой-то мере манипулируют поведением муравьев, не позволяя им себя съесть. Впоследствии многие виды голубянок перешли от мутуализма к паразитизму. Они научились так искусно имитировать запах личинок муравьев (а иногда и специфические звуки, издаваемые муравьиными царицами), что муравьи относят их в свои гнезда и там тщательно выкармливают, ничего не получая взамен. От «стратегии кукушонка» гусеницы некоторых видов перешли к хищничеству: они пожирают муравьиных личинок, что часто заканчивается гибелью муравьиной семьи.

Именно такую стратегию использует бабочка-голубянка арион (Maculinea arion). Ее жизненный цикл изображен на рис. 1. Самки выбирают для откладки яиц соцветия душицы (Origanum vulgare) или тимьяна (Thymus spp.), у корней которых имеется гнездо муравьев рода Myrmica. Обманные уловки этих бабочек рассчитаны только на мирмик, другие муравьи не «покупаются» на них. Гусеница некоторое время питается цветами, а потом спускается на землю на шелковой нити и ждет, пока муравьи подберут ее и отнесут в свое гнездо. Там она безнаказанно пожирает муравьиных личинок в течение 11 месяцев, набирает вес, окукливается и покидает муравейник уже в виде взрослой бабочки.

До сих пор не было точно известно, каким образом голубянки арион выбирают подходящие растения для откладки яиц. Плодовитость этих бабочек не слишком высока: самка откладывает в среднем лишь около 50 яиц, поэтому она не может позволить себе класть их куда попало. Цветы душицы сами по себе привлекают бабочек, но для откладки яиц они выбирают не любые растения, а преимущественно те, у корней которых есть гнездо подходящего вида муравьев (D. Patricelli et al., 2011. To lay or not to lay: oviposition of Maculinea arion in relation to Myrmica ant presence and host plant phenology).

Может быть, бабочки ориентируются на запах самих муравьев? Некоторые мирмекофильные голубянки, взаимодействующие с другими родами муравьев, действительно так делают. Однако в случае с Maculinea arion это предположение выглядит сомнительным. Гнезда Myrmica располагаются под землей, рабочие особи редко забираются на растения, их запаховый след эфемерен, да и время наиболее активного сбора пищи мирмиками (утром и вечером) обычно не совпадает со временем откладки яиц бабочками (в середине дня). Кроме того, в поведении бабочек не удалось обнаружить признаков того, что они интересуются гнездами Myrmica как таковыми: похоже, всю информацию, необходимую для выбора растения, они получают от самого растения. На этом основании некоторые исследователи предполагали, что бабочки просто отдают предпочтение растениям, произрастающим в местах, благоприятных для муравьев-хозяев (J. A. Thomas & G. W. Elmes, 2001. Food–plant niche selection rather than the presence of ant nests explains oviposition patterns in the myrmecophilous butterfly genus Maculinea).

Вместе с тем хорошо известно, что многие растения выделяют особые летучие вещества в ответ на повреждение своих тканей насекомыми. Эти вещества оказывают разнообразные воздействия на других насекомых. Иногда они служат своеобразным «криком о помощи», привлекая хищников, питающихся растительноядными насекомыми, и тем самым помогая пострадавшему растению избавиться от врагов (M. Dicke, 2009. Behavioural and community ecology of plants that cry for help). Может ли подобный механизм работать и в данном случае?

Чтобы разобраться в этом, биологи из Италии, Дании, Великобритании и Германии изучили состав летучих веществ, выделяемых душицей в зависимости от присутствия или отсутствия муравьев в ее корнях, а также реакцию бабочек Maculinea arion на эти вещества.

Для начала авторы вырастили в 12 террариумах по 4 растения душицы. В шесть террариумов были поселены также семьи одного из двух видов Myrmica: My. scabrinodis или My. sabuleti. Первый вид является основной жертвой бабочек Ma. arion на севере Италии (в том числе в природном парке Parco fluviale Gesso e Stura, где проводилось исследование), второй - в других районах Западной Европы. Результаты по обоим видам Myrmica оказались одинаковыми и в дальнейшем были объединены.

Летучие вещества, выделяемые растениями, анализировались при помощи технологии Stir Bar Sorptive Extraction (SBSE). Всего было выявлено два десятка летучих веществ. Оказалось, что присутствие муравьев достоверно влияет на выработку двух из них: карвакрола (вещества, придающего душице ее характерный запах) и его биохимического предшественника γ-терпинена. Растения, выросшие в террариуме с муравьями Myrmica, производили больше карвакрола, чем контрольные растения. Такой же результат получился и при анализе экстракта листьев. У душицы, в корнях которой копались муравьи, оказался повышен уровень экспрессии генов, связанных с синтезом карвакрола и жасмоновой кислоты («защитного» гормона, регулирующего в том числе и реакцию растения на повреждения).

Итак, деятельность муравьев, которые при строительстве подземных гнезд часто перегрызают корешки растений, стимулирует производство карвакрола. Известно, что это вещество обладает фунгицидным и инсектицидным действием. По-видимому, усиление его производства - защитная реакция растения, пытающегося таким способом отпугнуть вредных насекомых.

Затем авторы проверили, влияет ли запах карвакрола на поведение голубянок. Для этого использовался Y-образный лабиринт из труб диаметром 15 см. В его «ножку» помещали 10 взрослых самок Ma. arion, в «рога» подавали те или иные запахи и смотрели, куда полетят бабочки. Оказалось, что карвакрол их привлекает: подопытные насекомые явно предпочитали обычному воздуху воздух с примесью карвакрола, а запаху контрольной душицы - запах растения, выросшего в террариуме с муравьями. При этом на запах самих муравьев Myrmica (или почвы из их гнезда) бабочки никак не реагировали.

Полученные результаты показывают, что голубянки арион, возможно, используют запах карвакрола для поиска растений, рядом с которыми есть подземные гнезда Myrmica. На этом этапе общая картина уже начала складываться, но отдельные детали оставались неясными. Прежде всего, нужно было понять, является ли усиленный запах карвакрола надежным признаком того, что в корнях живут именно Myrmica, а не другие муравьи, на которых голубянка арион, как мы помним, паразитировать не может.

Система работала бы, если бы мирмики обладали повышенной устойчивостью к карвакролу по сравнению с другими муравьями. Для проверки этой гипотезы в герметичную камеру с воздухом, содержащим 50 ppm (миллионных долей) карвакрола, сажали рабочих муравьев - представителей пяти самых массовых видов в изучаемом районе: Myrmica scabrinodis, Tetramorium caespitum, Lasius alienus, Tapinoma erraticum и Formica cinerea. Оказалось, что в этой ядовитой атмосфере Myrmica выживают около шести часов, а все остальные муравьи - не более часа. Анализ экспрессии генов помог выявить механизм повышенной устойчивости мирмик: в отличие от других муравьев, у них в ответ на присутствие карвакрола резко возрастает синтез нескольких ферментов, помогающих обезвреживать различные яды (таких как глютатион-S-трансфераза и цитохром CYP4509E2).

Зачем нужна мирмикам повышенная устойчивость к карвакролу? Возможно, она позволяет им процветать в отсутствие конкурентов там, где растет душица или тимьян (который тоже выделяет карвакрол) и где другие виды муравьев чувствуют себя неуютно. Для проверки этой гипотезы авторы расставили 190 муравьиных ловушек непосредственно под растениями душицы и 80 - в местах с такой же почвой и растительностью, но не менее чем в 2 м от ближайшей душицы. Мирмики попались в 73% ловушек, стоявших под душицей, и лишь в 45% ловушек, расположенных далеко от пахучего растения. Для муравьев других родов соответствующие цифры составили 9% и 55%. В 19% ловушек, стоявших под душицей, муравьи вообще не попались. Таким образом, мирмики действительно доминируют возле душицы, тогда как вдали от этого растения преобладают другие муравьи.

Из этого следует, что если ваша задача - найти душицу под которой живут мирмики, а в запахах муравьев вы не разбираетесь, то ориентироваться на запах карвакрола - неплохая идея.

По-видимому, это первый обнаруженный в природе случай, когда один и тот же запах используется насекомым для обнаружения и кормового растения, необходимого для ранних стадий развития личинки, и жертвы, на которой будут паразитировать подросшие гусеницы.

Авторы подчеркивают, что выявленные особенности биологии бабочек, растений и муравьев, по-видимому, выгодны (адаптивны) для всех участников этого необычного комплекса. Почему бабочкам выгодно откладывать яйца на цветы душицы, пахнущие карвакролом, уже говорилось. Душице выгодно выделять карвакрол в ответ на повреждение корней муравьями, потому что это эффективно отпугивает всех муравьев, кроме мирмик, а заодно приманивает врагов мирмик - голубянок. Попадание гусениц Ma. arion в гнездо мирмик часто приводит к полной гибели муравьиного семейства. Это, конечно, облегчает жизнь растению, ведь в природных условиях мирмики не только подгрызают корни при постройке гнезда, но и разводят на корнях колонии домашних тлей, отчего растению становится еще хуже. Правда, услуги паразитической бабочки не бесплатны для душицы, ведь маленькие гусеницы съедают часть цветов перед тем, как проникнуть в муравьиное гнездо. Но эта плата совсем не велика. Даже в местах наибольшей численности голубянки арион на одно «зараженное» растение душицы приходится в среднем лишь одна-две гусеницы, которые съедают от силы 2% цветов. Этот ущерб с лихвой окупается той пользой, которую бабочки приносят душице, избавляя ее от докучливых муравьев.

Что же касается мирмик, то их выигрыш от повышенной устойчивости к карвакролу состоит в том, что они могу жить припеваючи в корнях душицы или тимьяна, где им не мешают конкуренты - другие муравьи. За это удобство мирмики платят повышенным риском стать жертвами паразитических гусениц. Впрочем, цена не слишком велика, потому что голубянка арион, при всех ее премудрых адаптациях, является очень редким видом бабочек. В большинстве мест, где растет душица или тимьян, этих бабочек просто нет, и мирмики могут наслаждаться своим преимуществом почти бесплатно. «Почти», потому что усиленное производство защитных ферментов - все-таки дело затратное.

Источник: Dario Patricelli, Francesca Barbero, Andrea Occhipinti, Cinzia M. Bertea, Simona Bonelli, Luca P. Casacci, Simon A. Zebelo, Christoph Crocoll, Jonathan Gershenzon, Massimo E. Maffei, Jeremy A. Thomas, Emilio Balletto. Plant defences against ants provide a pathway to social parasitism in butterflies // Proceedings of the Royal Society B. 2015. V. 282. DOI: 10.1098/rspb.2015.1111.

Александр Марков


Источники:

  1. elementy.ru






© Злыгостев Алексей Сергеевич, подборка материалов, оцифровка, статьи, оформление, разработка ПО 2010-2017
При копировании материалов проекта обязательно ставить активную ссылку на страницу источник:
http://butterflylib.ru/ "ButterflyLib.ru: Бабочки"